HFC Haarlem

Pada tahun 1978, beliau berpindah ke HFC Haarlem yang pada masa itu di bawah kendalian bekas pengurus West Brom, Barry Hughes. Gullit melakukan 91 kemunculan untuk Haarlem dan menjaringkan 32 gol. Beliau membuat debut untuk Haarlem pada usia 16 tahun dan menjadi pemain termuda dalam sejarah Eredivisie pada masa itu.[6] Pada tahun pertamanya di Haarlem, pasukannya menduduki tangga tercorot liga tetapi mereka berjaya kembali semula ke Eredivisie selepas menjuarai Eerste Divisie. Gullit dinamakan sebagai pemain terbaik Eerste Divisie pada musim itu.[7] Pada musim 1981–82, Gullit antara tonggak utama pasukan yang membantu Haarlem merebut tempat ke kejohanan Eropah selepas menamatkan musim di tempat keempat dan satu-satunya kelayakan ke kejohanan Eropah dalam sejarah Haarlem. Pengurus kelab, Hughes sangat tertarik dengan Gullit dan menggamarkannya dia sebagai "Duncan Edwards Belanda".[8]

Feyenoord

Pemain muda Gullit berkemungkinan akan dibawa masuk ke Arsenal atau Ipswich Town tetapi pengurus Terry Neill dan Bobby Robson membatalkan hasratnya. Neill kemudian memberitahu beliau mengeluar kos 30 ribu euro yang terlalu "liar" untuk pemain muda ini. Gullit seterusnya melakukan perpindahan ke Feyenoord pada 1982. Di Feyenoord, beliau beraksi dalam 85 perlawanan liga dan menjaringkan 31 gol. Di situ juga, Gullit beraksi bersama dengan legenda Belanda, Johan Cruyff. Musim pertama Gullit di Feyenoord menyaksikan beliau tidak dapat meraih sebarang trofi bersama kelab tetapi pada tahun berikutnya, mereka merangkul kejuaraan liga dan piala domestik. Gullit dinobatkan sebagai Peman Terbaik Belanda atas kejayaan Feyenoord itu. Gullit memainkan peranannya sebagai seorang pemain tengah dan sebelum ini di Haarlem, sweeper. Pada perlawanan antara Feyenoord dan St Mirren pada September 1983, beliau bertengkar dengan penyokong Scotland oleh kerana beliau menjadi sasaran perkauman.

PSV

Pada tahun 1985, beliau berpindah ke PSV dengan harga 1.2 juta euro. Beliau menjaringkan 46 gol sepanjang 68 kemunculan liga buat PSV. Gullit sekali lagi dianugerahkan Pemain Terbaik Belanda pada 1986 setelah beliau membantu PSV menjulang trofi liga. Pada musim seterusnya, beliau sekali lagi membantu PSV merampas takhta liga dan Gullit mula menjadi pemain berkelas dunia dan keistimewannya sendiri, beliau menjadi sasaran kelab-kelab gergasi Eropah. Gullit juga mencetuskan kritikan apabila sebilangan besar penyokong Feyenoord menggelarkan beliau sebagai "serigala" dengan menuduh Gullit berpindah ke PSV semata-mata wang.[9]

Milan

Silvio Berlusconi membawa masuk Gullit ke Milan pada tahun 1987 dengan bayaran kos perpindahan termahal dunia pada masa itu iaitu 20 juta dolar Amerika sebagai pengganti Ray Wilkins. Di Milan, Gullit bersama dua rakan senegaranya, Marco van Basten dan Frank Rijkaard selain gandingan mantap dua pemain Itali, Paolo Maldini dan Franco Baresi. Pada musim pertama Gullit di Itali, beliau meraih trofi Ballon d'Or.

Setibanya Gullit di Milan, beliau pada mulanya sukar untuk menetap di sana kerana beliau tidak fasih bertutur bahasa Itali.[10] Namun, musim pertama Gullit di Milan menyaksikan kelab ini merangkul kejuaraan Scudetto buat pertama kali dalam masa sembilan tahun di bawah kendalian Arrigo Sacchi. Beliau pada mulanya digunakan di posisi sayap kanan bersama trio di bahagian serangan iaitu Van Basten dan Pietro Virdis tetapi selepas beliau mengalami kecederaan, bahagian serangan diubah menjadi dua pemain. Pada musim berikutnya, Milan mencatat kejayaan Piala Eropah. Selepas membenam Real Madrid 5-0 pada aksi separuh akhir pertama, Gullit mengalami kecederaan dan menjalankan pembedehaan supaya pulih sepenuhnya untuk perlawanan akhir. Pada perlawanan akhir, mereka melakar kemenangan 4-0 ke atas Steaua Bucharest pada tahun 1989 dan Gullit menjaringkan dua gol penting. Pada tahun berikutnya, Milan berjaya mengekalkan kejuaraan dengan menewaskan Benfica pada perlawanan akhir. Walau bagaimanapun, kecederaan serius menyebabkan masa bermain Gullit terhad dan beliau hanya beraksi dua perlawanan piala domestik sebelum tampil pada aksi final ketika musim 1989-90.

Pada musim 1990–91, kejuaraan hatrik Piala Eropah Milan tidak kesampaian apabila tersingkir di tangan Marseille di peringkat suku akhir. Selepas terikat 1-1 di San Siro, perlawanan ditunda selepas dua dari empat lampu stadium Marseille gagal berfungsi. Selepas lampu dipulihkan selama 15 minit, pasukan Milan menolak untuk kembali ke padang sekali gus UEFA menganugerahkan kemenangan 3-0 kepada Marseille lalu menggantung Milan untuk beraksi ke kejohanan Eropah pada musim berikutnya.

Di peringkat domestik, Milan meneruskan pendominasinya dengan meraih Serie A pada musim 1991-92 (rekod tanpa kalah dalam saingan liga) dan 1992-93. Gullit turut tidak dapat beraksi pada perlawanan akhir Piala Eropah 1993 selepas peraturan UEFA yang hanya membenarkan tiga pemain asing beraksi di dalam stadium.

Sampdoria

Pada tahun 1993, Gullit berpindah ke Sampdoria dan membantu kelab untuk melakar kemenangan dalam kejohanan Coppa Italia pada musim 1993-94. Beliau turut menjaringkan gol kemenangan 3-2 ke atas kelab lamanya, Milan. Beliau singkatnya dibawa masuk ke Milan semula pada tahun 1994 tetapi kembali ke Sampdoria sebelum kemuncak musim 1994-95. Selepas kembali ke Sampdoria, beliau beraksi di bawah kendalian Sven Goran Erikson yang sentiasa memberi semangat dan kepercayaan terhadap Gullit. Pada musim singkatnya di Sampdoria, beliau menjaringkan 15 gol buat Sampdoria.

Chelsea

Pada Julai 1995, beliau melakukan perpindahan ke Chelsea secara percuma. Pada mulanya, beliau bermain sebagai sweeper oleh pengurus Glenn Hoddle. Kemudian, Gullit dipindahkan ke posisi kebiasaannya, pemain tengah dan sejak itu, beliau menjaringkan enam gol. Selain Gullit, pemain-pemain seperti Mark Hughes dan Dan Petrescu turut dibawa masuk mendorong Chelsea ke separuh akhir Piala FA tetapi prestasi Chelsea di saingan liga sangat mengecewakan.

Gullit turut menghadapi sedikit kesukaran ketika menunjukkan cara bermainnya di Chelsea. Disebabkan itu, beliau terpaksa berpindah posisi ke pemain tengah. Oleh sebab itu juga, pengubahan posisi Gullit menyebabkan beliau menjadi naib juara di belakang Eric Cantona dalam anugerah Pemain Terbaik Tahunan. Gullit sejak ditemu ramah mengatakan beliau menikmati kariernya di London dan berasa sangat gembira di Chelsea.